Cerkiew św. Marii Magdaleny to jeden z najstarszych obiektów sakralnych w Białymstoku. Pierwotnie była to rzymskokatolicka kaplica złączona z niedaleką kaplicą św. Rocha w jedną altarię (odprawiano tam nie msze regularne, a zamówione) w kształcie rotundy. W 1758 roku ufundował ją Jan Klemens Branicki – niewykluczone, że z myślą o wiernych obrządku wschodniego.

Na początku XIX wieku przy kaplicy powstał cmentarz, na którym pojawiły się groby rzymskich katolików, grekokatolików i prawosławnych.

Na początku drugiej połowy XIX w. kaplica i cmentarz stały się własnością Parafii Prawosławnej św. Mikołaja Cudotwórcy w Białymstoku. W 1861 roku wyremontowana i powiększona prawosławna kaplica cmentarna została oświęcona.

Obecny kształt cerkiew otrzymała w 1865 r. po dobudowaniu do rotundy dwóch prostokątnych aneksów na osi od strony północnej i południowej, a latarnia została zwieńczona cebulastą kopułą. W okresie międzywojennym i powojennym kaplicę usiłował przejąć Kościół rzymskokatolicki.

Choć na wzgórzu nie widać nagrobków, to cały jego teren to cmentarz – ciągle spoczywają tam szczątki zmarłych. Cmentarz został zlikwidowany w latach 1970-1973 w związku z planowanymi ogólnopolskimi dożynkami. We wschodnią część cmentarnego wzgórza wbudowany został wówczas amfiteatr, który istniał do czasu budowy pobliskiego nowego gmachu Opery i Filharmonii Podlaskiej.

W latach 1995-2020 świątynia była użytkowana przez Prawosławną Parafię Wojskową pw. śww. app. Piotra i Pawła w Białymstoku. Od listopada 2020 roku decyzją J.E. Arcybiskupa Białostockiego i Gdańskiego Jakuba kaplica funkcjonuje jako cerkiew akademicka dla prawosławnej społeczności akademickiej miasta Białystok, a jej kustoszem jest prawosławny duszpasterz białostockiego środowiska akademickiego ks. prot. dr Włodzimierz Misijuk.